Une niche physique symbiotique chez Drosophila melanogaster régule l'association stable d'un multi

Nature Communications volume 14, Numéro d'article : 1557 (2023) Citer cet article

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L'intestin est continuellement envahi par diverses bactéries provenant de l'alimentation et de l'environnement, mais la composition du microbiome est relativement stable dans le temps pour les espèces hôtes allant des mammifères aux insectes, ce qui suggère que des facteurs spécifiques à l'hôte peuvent maintenir sélectivement des espèces clés de bactéries. Pour étudier la spécificité de l'hôte, nous avons utilisé la drosophile gnotobiotique, des protocoles de chasse aux impulsions microbiennes et la microscopie pour étudier la stabilité de différentes souches de bactéries dans l'intestin des mouches. Nous montrons qu'une niche physique construite par l'hôte dans l'intestin antérieur lie sélectivement les bactéries avec une spécificité au niveau de la souche, stabilisant ainsi leur colonisation. Les colonisateurs primaires saturent la niche et excluent les colonisateurs secondaires de la même souche, mais la colonisation initiale par les espèces de Lactobacillus remodèle physiquement la niche grâce à la production d'une sécrétion riche en glycanes pour favoriser la colonisation secondaire par des commensaux non apparentés du genre Acetobacter. Nos résultats fournissent un cadre mécanistique pour comprendre l’établissement et la stabilité d’un microbiome intestinal multi-espèces.

La santé de l’hôte est affectée par la composition du microbiome intestinal, en particulier par les espèces et souches de bactéries qui occupent l’intestin1,2,3,4,5. Le microbiome s’établit et se maintient face aux fluctuations quotidiennes du régime alimentaire, à l’invasion d’agents pathogènes6 et aux perturbations causées par les antibiotiques7. De nombreuses bactéries résidant dans l'intestin se localisent dans des régions spécifiques de l'intestin qui correspondent à des environnements chimiques correspondant au métabolisme de l'espèce spécifique8. Certains probiotiques, notamment les espèces de Lactobacillus, établissent en outre des attaches physiques avec le mucus de l'hôte, stabilisant ainsi leur colonisation9,10. Avec une diversité de souches allant de centaines à milliers11, la manière dont un hôte peut sélectionner et maintenir un ensemble spécifique de souches reste énigmatique. Une hypothèse est que le maintien à long terme des habitudes alimentaires et de style de vie renforce la stabilité du microbiome12,13,14,15,16, tandis qu'une autre hypothèse non exclusive est que l'hôte construit des niches physiques dans l'intestin qui acquièrent et séquestrent des bactéries symbiotiques spécifiques17, 18,19,20,21,22.

Le microbiome de la mouche des fruits, Drosophila melanogaster, est étudié depuis plus d'un siècle et sa composition est relativement simple par rapport au microbiome intestinal des mammifères23, mais la manière dont l'assemblage du microbiome intestinal de la mouche est régulé reste floue. Semblable aux cryptes coliques des mammifères, l’intestin de la mouche est microaérobie et colonisé par des bactéries de la classe des Lactobacillales et du phylum des Protéobactéries22,24,25,26. Les mouches peuvent facilement être élevées sans germes, puis associées à des souches bactériennes définies, offrant ainsi un niveau élevé de contrôle biologique27. De plus, le microbiome intestinal des mouches présente une faible diversité, avec environ 5 espèces de colonisateurs stables appartenant à deux groupes principaux : les genres Lactobacillus (phylum Firmicutes), récemment divisé en Lactiplantibacillus et Levilactibacillus, et Acetobacter (classe α-Proteobacteria)26,28. . Ces espèces sont faciles à cultiver, génétiquement traitables27 et affectent la durée de vie, la fécondité et le développement des mouches29,30,31,32,33,34,35. Alors que l’on prétend depuis longtemps que la colonisation de l’intestin des mouches n’est pas spécifiquement régulée par les mécanismes de filtrage de l’hôte, notamment les préférences alimentaires, l’immunité et la digestion, des preuves récentes suggèrent que les mouches peuvent également acquérir sélectivement des souches de Lactobacillus et d’Acetobacter dans la nature24,36, et ces peut fournir de la nourriture aux mouches pendant la phase larvaire37.

Ici, nous découvrons une niche physique dans l’intestin antérieur de la drosophile adulte qui est spécifiquement colonisée par des souches sauvages de Lactobacillus et Acetobacter. Nous caractérisons la spécificité spatiale de la niche, la spécificité de la souche bactérienne pour la colonisation et la stabilité de la colonisation. Nous mesurons les effets prioritaires qui régulent l’ordre dans lequel les espèces bactériennes colonisent. Enfin, nous mesurons la réponse de la niche aux colonisateurs bactériens incluant les changements physiques et la glycosylation de la matrice extracellulaire.